La Sezione Classica si sviluppa, su tre Piani differenti, in uno degli edifici novecenteschi che facevano parte del campo di confino fascista, con un ampliamento del settore orientale realizzato negli anni '80.
Il Piano Terra (Sale: XVI – XX, XXVII) è dedicato ai reperti provenienti dagli scavi effettuati negli anni '50 e '60 a Milazzo; all'esposizione di sarcofagi, di epigrafi e di cinerari provenienti dalla necropoli greca di Contrada Diana; all'Archeologia Marina.
Il Piano Medio (Sale: XXI – XXV) è dedicato alla ricchissima documentazione materiale proveniente dallo scavo della vasta necropoli di Lipari, sviluppatasi dal IV sec. a.C. al 252/251 (distruzione della città greca da parte dei Romani).
Il Piano Superiore (Sala: XXVI) è dedicato alla storia di Lipari, dall'Età Romana fin oltre l'Età Medievale.
La Sezione dedica, inoltre, alcuni spazi espositivi alla numismatica, con la presentazione di: monete greche in bronzo (Piano Medio, Sala: XXIII) del IV sec. a.C. (Fig.1); monete provenienti da ripostigli  di Età Ellenistica (Fig.2) e monete di Età Romana (Piano Superiore, Sala: XXVI).
Altri spazi espositivi sono dedicati agli oggetti di oreficeria, provenienti da contesti tombali del V sec.a.C. e del IV sec.a.C. (Piano Medio, Sala: XXIII); del IV sec. a.C. e della prima metà del III sec.a.C. (Piano Medio, Sala: XXIV); del I sec. a.C. (Piano Superiore, Sala: XXVI). Si tratta soprattutto di anelli, orecchini, collane, pendagli, ma anche di gioiellerie da parata funebre in sottile lamina d'oro, tra cui le corone, di cui se ne possono ammirare quattro splendidi esemplari. (Fig.3)